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Nature Commun. | phyB-PIF1-SPA1复合体调控拟南芥光形态建成的分子机制

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真核生物中泛素-26s蛋白酶体系统(UPS)在控制生长发育方面发挥着关键作用,并参与拟南芥的光形态建成【1,2】。COP1是高度保守的含有WD40重复序列和螺旋结构域的RING nger蛋白。COP1是典型的E3泛素连接酶,直接或间接地与多种底物相互作用,是植物光形态发生的中心抑制因子。SPA1最初是筛选分离出的phyA-105突变体的抑制子【3】。4个SPA基因(SPA1、SPA2、SPA3和SPA4)在植物发育中发挥不同的作用。SPA含有一个N端ser/thr激酶结构域,一个中间螺旋结构域,C端有四个WD-40重复序列与特定底物的相互作用【3】。SPAs通过螺旋结构域与COP1直接相互作用,形成多个COP1-SPA复合体【4】。遗传证据表明,SPAs可以增强体内COP1活性。此外,COP1-SPA复合物与CULLIN4结合,CUL4COP1-SPA在黑暗中促进光形态建成正调控转录因子的降解,抑制光形态基因。

红光/远红光受体phy(phychromes)的通过构象变化 (从不活跃的Pr到具有生物活性的Pfr形式),并迁移到细胞核,从而响应环境光信号【5】。激活的phy与COP1-SPA复合物相互作用,抑制E3连接酶活性。在光照条件下,COP1细胞核转运到细胞质,促进了光形态建成。除了抑制COP1-SPA复合物外,光激活的phy还直接与PIFs相互作用。PIFs在光信号通路中起负调控作用。红光激活的phy直接与PIFs相互作用,触发PIFs的快速磷酸化、泛素化和降解,促进光形态建成【6】。在所有的PIFs中,PIF1是唯一能够在黑暗中完全抑制种子萌发。PIF1与phyA和phyB的Pfr形式相互作用,在红光下降解最快。PIF1也直接与COP1-SPA复合物相互作用,PIF1和COP1-SPA复合物在黑暗中以协同的方式抑制光形态发生。然而,在红光照射下,PIF1被COP1-SPA复合物泛素化,并被迅速降解,从而使种子萌发【7】。尽管SPA在N端存在一个激酶结构域,但还目前还不清楚SPA蛋白是否具有独立于COP1的作用。

近日,美国德克萨斯大学奥斯汀分校Enamul Huq团队在Nature Communicaitons发表了一篇题为A phyB-PIF1-SPA1 kinase regulatory complex promotes photomorphogenesis in Arabidopsis的研究论文,揭示了拟南芥phyB-PIF1-SPA1激酶复合物促进光形态建成的分子机制。

红光受体phyB在红光介导的PIF1磷酸化和降解中起主要作用。为了研究phyB和SPA1之间的功能关系,该研究通过酵母双杂交实验发现SPA1与phyB的C端结构域相互作用,体内免疫共沉淀检测发现这种互作依赖于红光诱导。pull-down分析发现phyB可以促进phyB-SPA1-PIF1复合物形成。另外,体外激酶检测发现phyB也可在体外磷酸化PIF1。对PIF1的磷酸化状态和蛋白水平检测发现,在PHYB-GFPΔC转基因植物中PIF1的红光诱导的PIF1的磷酸化和蛋白降解显著降低,说明phyB-SPA1相互作用对于PIF1在光诱导的磷酸化和降解是至关重要的。

phyB与photobody的形成有关,而且phyB的C端结构域对photobody的形成的起到关键作用。同时,phyB的C端结构域对于种子萌发,下胚轴伸长,叶柄长度等多种光敏色素反应中起到重要作用,即在光形态建成过程中,许多由phyB介导的反应都需要phyB的C端结构域的参与。RNA-seq分析证明了SPAs是PIF靶基因调控所必需的,进一步支持了phyB-SPA-PIF1复合体在调控基因表达和响应光形态建成的作用。

本研究提出了在黑暗和光照条件下phyB-SPA1-COP1-PIF1的关系模型。在黑暗中,Pr形式的失活态phyB存在于细胞质中,而COP1-SPA复合物与PIF1相互作用共同诱导 HY5/HFR1等正调控转录因子的降解。然而,在光照下,活化的phyB以Pfr形式的进入细胞核,并与PIF1和SPA1相互作用,触发PIF1的快速磷酸化。phyB与PIFs相互作用主要通过其N端结构域,而C端的80个氨基酸是SPA1相互作用所必需的。phyB可以促进稳定phyB-SPA1-PIF1复合物,通过SPA1激酶启动光诱导的PIF1磷酸化。磷酸化的PIF1被CUL4COP1-SPA E3泛素连接酶识别,通过26S蛋白酶体快速泛素化并降解。PIFs的降解和HY5的稳定促进了光形态建成。

Model showing phyB-SPA1-COP1-PIF1 relationships in dark and light conditions

综上所述,本研究证明SPA1是一种丝氨酸/苏氨酸激酶,是PIF1光诱导磷酸化所必需的。该研究还揭示了红光/远红光受体phyB直接招募SPA1激酶的机制,这种招募在诱导PIF1磷酸化和降解中发挥关键作用,促进了光形态建成。

参考文献: 【1】Vierstra, R. D. The ubiquitin-26S proteasome system at the nexus of plant biology. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 10, 385-397 (2009). 【2】Castillon, A., Shen, H. & Huq, E. Phytochrome Interacting Factors: central players in phytochrome-mediated light signaling networks. Trends Plant Sci. 12, 514-521 (2007). 【3】Hoecker, U., Tepperman, J. M. & Quail, P. H. SPA1, a WD-repeat protein specic to phytochrome A signal transduction. Science 284, 496-499 (1999). 【4】Zhu, D. M. et al. Biochemical characterization of arabidopsis complexes containing CONSTITUTIVELY PHOTOMORPHOGENIC1 and SUPPRESSOR OF PHYA proteins in light control of plant development. Plant Cell 20, 2307-2323 (2008). 【5】Bae, G. & Choi, G. Decoding of light signals by plant phytochromes and their interacting proteins. Annu Rev. Plant Biol. 59, 281-311 (2008). 【6】Pham, V. N., Kathare, P. K. & Huq, E. Dynamic regulation of PIF5 by COP1-SPA complex to optimize photomorphogenesis in Arabidopsis. Plant J. 96, 260-273 (2018). 【7】Zhu, L. et al. CUL4 forms an E3 ligase with COP1 and SPA to promote light-induced degradation of PIF1. Nat. Commun. 6, 7245 (2015).

https://doi.org/10.1038/s41467-019-12110-y

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