责编 | 王一
植物跟动物相比缺乏运动能力,因此在自然环境中要经受更多的生物和非生物胁迫反应,由于环境因素复杂多变,要求植物快速调节自身的变化,综合抵抗外界的压力适应环境。由于资源有限,面对内外环境压力,生长-防御的平衡对植物的生存、繁殖以及最终适应环境至关重要 【1】 。复杂的微生物群落在根系定植可以影响宿主植物的发育,同时可以保护植物免受病害的侵袭 【2-5】 。动物中存在微生物-肠道-大脑系统,与之类似,植物中最近也报道提出了微生物-根-地上部的概念 【6,7】 。这表明双向根-地上部信号传递可能是连接根部微生物群落和地上部分胁迫响应的关键机制。有研究表明,光照条件发生改变会影响植物枝条形态的适应性变化,并且叶片中依赖光照的资源分配被证明与防卫反应信号密切相关,说明地上部分对光和病原微生物的反应是相关的 【8,9】 ,然而,植物根际菌群调节和影响地上部分应激反应的机制还不清楚。
近日,德国科隆马普植物育种研究所Stéphane Hacquard团队在Nature plants杂志发表了题为A microbiota-root-shoot circuit favours Arabidopsis growth over defence under suboptimal light的研究论文 (第一作者侯时季博士) ,发现当光照条件不佳时,地下部分对微生物的响应和地上部分对光照的响应是通过一个“微生物-根-地上部”通路来促进植物生长的。
为了阐明根系微生物与地上部光环境的联系,侯时季博士利用人工合成的微生物菌群采用控菌植物培养模式并且调控光照条件,在实验室条件下开展了一系列实验。通过比较在没有植物微生物 (即无菌) 的情况下生长的拟南芥与接种根系微生物 (由 183 种细菌、24 种真菌和 7 种卵菌组成的复杂人工合成菌群) 的拟南芥,研究人员观察到根系微生物的存在拯救了在弱光条件下观察到的植物生长缺陷。叶片病原菌接种实验进一步表明,与无菌对照植物相比,被微生物定殖的植物对地上叶片病原菌的抵抗力更强,表明根系微生物的存在可以促进植物在弱光下的生长和防御。
随后,研究人员通过植物转录组数据分析了不同光照条件 (弱光条件和充足光照条件) 和不同微生物条件 (无菌和接种人工合成菌群) 下植物的生长和防御。研究人员发现,根系微生物在弱光条件下所诱导的植物防御反应比充足光照条件下减弱;同时,通过接种叶片病原菌发现,被微生物定殖的植物在弱光下比充足光照条件下更容易受到病原菌侵染。这表明,在弱光条件下,根系微生物驱动植物对生长的投资是以防御为代价的。为了进一步验证该结果,研究人员基于植物生长与防御的权衡调控网络筛选了不同的拟南芥突变体,通过接种根系微生物和控制光照条件,研究人员发现,那些在弱光下未能被根系微生物促进生长的突变体,更擅长抵抗叶片病原菌。此外,科学家们发现宿主转录因子 MYC2 的存在对于在弱光条件下调控微生物群诱导的植物生长优于微生物群诱导的防御至关重要。
接着,研究人员好奇地上部光照条件是否能够影响植物根系微生物群落的构成。为了回答这一问题,研究人员通过测序分析了在不同光照条件下植物根系和根周围土壤环境中的微生物群落;发现,弱光条件与充足光照条件相比,植物根系微生物群落 (主要是细菌微生物群落) 发生了显著变化,而根系周围土壤微生物却未观察到显著变化。该结果表明,地上部光照条件通过植物地上部与根系轴线影响了地下部根系微生物群落构成。
随后,研究人员继续深究地下微生物群落的构成是否可以解释植物在弱光条件下以牺牲部分防御为代价的生长投资。为此,研究人员分析了不同拟南芥突变体 (植物生长与防御的权衡调控网络相关基因突变体) 的根部微生物群落的组成,发现弱光环境下,根系细菌群落结构与植物生长拯救显著正相关。通过支持向量网络分析,研究人员鉴定到最具代表的67种细菌菌株可以解释根系微生物在弱光条件下拯救植物生长的表型。为了进一步测试数据模型分析的准确性,研究人员随后构建了三种不同的细菌群落,包括:1) 全部 183 种细菌菌株,2) 183 种细菌菌株移除预测对生长拯救很重要的 67 种细菌菌株,和 3) 单独的 67 种细菌菌株。值得注意的是,67 种细菌菌株拯救了拟南芥在弱光条件下的生长,而那些由缺乏这67种细菌菌株的群落则没有拯救植物在弱光条件下的生长,而是提高了植物抵抗叶片病原菌的能力。再次印证了植物根系微生物群落可以帮助植物根据光照条件去平衡生长与防御,同时证明了这67种细菌菌株是发挥该功能的核心菌群。
通讯作者Stéphane Hacquard 博士和文章一作侯时季博士对更深层次的机理作出了推测“我们的结果表明,植物根系微生物可以根据地上部光照条件对植物生长与防御采取不同的反馈调控。这很有可能是光照通过调控植物代谢改变了植物根系代谢以及根系分泌物,进而促进了有益于植物生长的菌群的富集与生长;相互地,这些有益于植物生长的菌群进而促进了植物将更多地能量用于生长,该过程是以牺牲部分防御能力为代价的。”此外,侯时季博士和Stéphane Hacquard 博士将该方向的结果和未来的展望以综述的形式发表在Current Opinion in Plant Biology杂志上 【10】 。
综上所述,植物根系微生物有着类似动物肠道微生物的功能,不仅可以局部同空间内调控宿主性能,同时也可以远程跨空间尺度影响宿主。该研究对于我们认识和利用根系微生物帮助植物应对地上部环境胁迫具有重要的意义。该研究结果将更好地指导我们运用合成菌群提高植物抵御地上部环境胁迫的能力,对于指导农业生产具有重要的可借鉴作用。
Stéphane Hacquard团队一直致力于植物根系微生物菌群的研究,该团队目前已在Cell, Nature Ecology & Evolution,Nature Plants,Microbiome,Current Opinion in Plant Biology,Frontiers in Microbiology等杂志发表过文章。
侯时季博士,本科毕业于中国农业大学,硕士毕业于中国科学院生态环境研究中心(师从陈保冬研究员),博士毕业于德国马普植物育种所。目前在德国图宾根大学植物分子生物学中心从事博士后研究。目前研究方向是植物微生物群落对植物性能调控的分子机理。
参考文献:
【1】Huot, B., Yao, J., Montgomery, B. L. & He, S. Y. Growth–defense tradeofs in plants: a balancing act to optimize ftness. Mol. Plant 7, 1267–1287 (2014)
【2】Hiruma, K. et al. Root endophyte Colletotrichum tofeldiae confers plant ftness benefts that are phosphate status dependent. Cell 165, 464–474 (2016).
【3】Castrillo, G. et al. Root microbiota drive direct integration of phosphate stress and immunity. Nature 543, 513–518 (2017).
【4】Durán, P. et al. Microbial interkingdom interactions in roots promote Arabidopsis survival. Cell 175, 973–983 (2018).
【5】Carrión, V. J. et al. Pathogen-induced activation of disease-suppressive functions in the endophytic root microbiome. Science 366, 606–612 (2019).
【6】Stassen, M. J. J., Hsu, S.-H., Pieterse, C. M. J. & Stringlis, I. A. Coumarin communication along the microbiome–root–shoot axis. Trends Plant Sci. 2020.09.008 (2020).
【7】Hou, S., Wolinska, K. W. & Hacquard, S. Microbiota–root–shoot–environment axis and stress tolerance in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 62, 102028 (2021).
【8】Pantazopoulou, C. K. et al. Neighbor detection at the leaf tip adaptively regulates upward leaf movement through spatial auxin dynamics. Proc. Natl Acad. Sci. USA 114, 7450–7455 (2017).
【9】Fernández-Milmanda, G. L. et al. A light-dependent molecular link between competition cues and defence responses in plants. Nat. Plants 6, 223–230 (2020).
【10】Shiji Hou, Katarzyna W Wolinska, Stéphane Hacquard. Microbiota-root-shoot-environment axis and stress tolerance in plants. Current Opinion in Plant Biology (2021). https://doi.org/10.1016/j.pbi.2021.102028
原文链接:
https://doi.org/10.1038/s41477-021-00956-4
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