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The Innovation | 李家洋/王冰/崔霞合作揭示独脚金内酯转运蛋白介导番茄广谱抗列当寄生的重要新机制

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列当科寄生杂草是危害全球粮食安全的七大病害之一,每年侵染超过六千万公顷农田,造成数十亿美元的经济损失。列当科独脚金属杂草主要寄生高粱、玉米和小米等单子叶作物,在非洲等地区对农业生产造成严重危害。列当科列当属杂草主要分布在欧洲、亚洲和中东地区,对番茄、向日葵、烟草、马铃薯等双子叶作物的生长造成巨大威胁。在我国新疆、内蒙等地区,埃及列当(Phelipanche aegyptiaca)和向日葵列当 (Orobanche cumana) 严重危害番茄和向日葵生产,但缺乏有效防治手段。鉴定作物抗寄生关键基因并解析其分子机制,进而培育广谱抗寄生作物,对于世界范围内的寄生病害的防控具有重要意义。

独脚金内酯是一类重要植物激素,在调控植物自身生长发育、诱导列当科寄生植物种子萌发、促进菌根真菌共生等方面发挥关键作用。中国科学院遗传与发育生物学研究所李家洋/王冰团队深耕独脚金内酯作用机制研究,取得一系列原创性重要成果,引领相关领域国际前沿研究。近日,研究团队通过全基因组关联分析鉴定到一个控制列当寄生的主效基因SlABCG45,编码番茄中独脚金内酯转运蛋白,通过精准编辑该基因能够实现番茄的寄生抗性和生长发育之间的平衡,显著提高作物在寄生环境中的产量。该项研究于2025年1月29日在国际知名期刊The Innovation在线发表。研究得到审稿人的高度评价,指出“SlABCG45基因的突变可以增强番茄对不同列当小种的抗性,而且敲除该基因对植株的产量没有造成不良影响”,认为“田间试验表明敲除SlABCG45基因赋予植物广谱寄生抗性,且不影响番茄产量,在作物育种方面具有重大应用潜力”。

研究团队利用番茄自然群体开展全基因组关联分析,鉴定到一个与列当抗性高度关联的位点,区域内的候选基因SlABCG45编码一个ABC 转运蛋白,主要在根的表皮区域表达,定位于细胞膜,具有向胞外运输独脚金内酯的活性。遗传分析表明SlABCG45及其同源蛋白SlABCG44在独脚金内酯向根外分泌以及寄生植物种子萌发中发挥关键作用。作为植物激素,独脚金内酯从根部向地上部进行长距离运输,但是对其运输载体的认识非常有限。该研究表明SlABCG45和SlABCG44共同参与独脚金内酯的极性运输。

有趣的是,SlABCG45与SlABCG44出现一定的功能分化。作为诱导寄生最主要的环境信号,缺磷诱导使SlABCG45的表达水平提高几十倍,但是仅微弱诱导SlABCG44的表达水平。转录因子SlNSP1 能够直接结合SlABCG45与SlABCG44的启动子,在缺磷诱导表达中发挥关键作用。更重要的是,两个转运蛋白对果实发育产生不同的影响,Slabcg45突变体番茄的果实发育不受影响,而Slabcg44突变体番茄的果实变小。

严格的盆栽实验表明,Slabcg45和Slabcg44单突变体以及Slabcg45/44双突变体上寄生的埃及列当数量均显著减少。令人兴奋的是在接种不同密度的埃及列当时,Slabcg45突变体的列当抗性均显著强于野生型,造成严重危害的开花期列当数目降低尤为明显。Slabcg45突变体对向日葵列当的抗性也显著增强,说明通过基因编辑敲除SlABCG45赋予了番茄对不同种类列当的广谱抗性。

更为重要的是,连续两年的田间试验表明在新疆自然条件下,SlABCG45敲除突变体的列当寄生数量和列当重量均显著降低,番茄果实大小和重量没有显著变化,番茄果实数量和单株产量均显著增加。尽管敲除独脚金内酯合成基因SlCCD8也能显著增加番茄的列当抗性,但Slccd8突变体的生长发育严重受阻,表现为植株矮化、多分枝、果实变小、产量显著降低。小区测产数据表明,两个 SlABCG45敲除突变体的小区产量与对照相比均增加30%以上,说明SlABCG45在抗寄生番茄培育中具有重要应用价值图1)。

图1基因编辑SlABCG45提高了番茄的列当抗性和产量

综上所述,在受列当种子污染的田间,野生型番茄产生并分泌独脚金内酯到根际环境中,诱导多种列当小种的种子萌发。列当寄生后严重危害番茄的生长和产量。敲除独脚金内酯合成基因SlCCD8,列当种子不能萌发,极大缓解了列当寄生的危害,但是Slccd8植株表现出矮化、多分枝、果实变小且数量减少等生长发育缺陷。敲除独脚金内酯运输蛋白SlABCG45在正常田间不影响番茄的果实大小和数量,同时番茄分泌到根际环境中的独脚金内酯含量显著降低,极大提高了番茄对多种列当小种的抗性,在寄生田间表现出显著增产的表型,实现了列当抗性和果实产量之间的平衡(图2)。

图2番茄中SlABCG45介导的列当抗性和果实产量之间的平衡

该研究首次通过全基因组关联分析鉴定了控制列当寄生的主效基因,揭示了番茄中独脚金内酯向根外分泌以及从根部向地上运输的分子机制,首次解析了独脚金内酯运输蛋白响应低磷环境的分子机制,证明了通过精准操纵独脚金内酯运输蛋白SlABCG45能够实现寄生抗性和生长发育的平衡,进而显著提高作物在寄生环境中的产量。该研究证明通过基因编辑方式改变单个基因能够赋予作物广谱寄生抗性,填补了领域内空白,对于农业可持续发展具有重要意义。

中国科学院遗传与发育生物学研究所博士生班新伟是论文的第一作者,中国科学院遗传发育所王冰研究员、中国科学院遗传发育所/崖州湾国家实验室李家洋院士和浙江农林大学/中国农业科学院蔬菜花卉所崔霞研究员为共同通讯作者。中国科学院遗传与发育生物学研究所陈宇航研究员、秦力博士,植物激素平台褚金芳闫吉军辛培勇博士,谢旗研究员,中国农业大学林涛教授,中国农业科学院深圳农业基因组所黄三文院士,新疆农科院余庆辉研究员,中国科学院遗传发育所/崖州湾国家实验室主任科学家余泓,阿姆斯特丹大学Harro Bouwmeester董乐萌教授,中国科学院大学张玉芹副教授等参与了本研究。本研究得到了国家自然科学基金委、中国科学院稳定支持基础研究领域青年团队计划、中国科学院战略性先导科技专项以及中国科学院青促会的资助。

论文链接:

https://www.cell.com/the-innovation/fulltext/S2666-6758(25)00018-9

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