《食品科学》：沈阳农业大学武俊瑞教授等：声热耦合杀菌对乳中耐热枯草芽孢杆菌抑制作用研究进展

乳制品是人类赖以生存和发展的重要物质基础，而芽孢杆菌及其芽孢被认为是乳制品工业中重要的微生物污染源。乳制品杀菌的常规手段有巴氏灭菌、超高温灭菌等。巴氏灭菌对嗜热微生物的杀灭效果有限；而超高温处理往往会带来不良蒸煮气味。近年来，超声与热处理相结合的新型、绿色杀菌技术已被证实能够有效控制乳制品中嗜热微生物数量。声热耦合杀菌作为一种新兴环境友好型杀菌方式有潜力取代传统热杀菌，在保障乳制品质量安全方面发挥积极作用。

沈阳农业大学食品学院的李欣霏、武俊瑞*，沈阳市微生物发酵技术创新重点实验室的张淑丽*等对声热耦合杀菌技术对枯草芽孢杆菌及其芽孢的抑制作用进行综述，并对该技术灭活微生物的基本原理进行较全面的分析，旨在为优化声热耦合杀菌技术操作及该技术正式应用于乳制品工业提供一定参考。

1 声热耦合杀菌技术

传统热杀菌中，单纯通过加热、加压等操作难以将乳制品中耐高温的芽孢杆菌类物质全部杀灭；同时，较高的杀菌温度还会对乳制品中的营养及风味物质造成不同程度的破坏，影响乳制品品质。为最大限度地保留乳制品品质、风味及生物活性物质，近年来，对非热杀菌技术在乳制品工业应用中的研究越来越深入，如超声波、高压、高压均质、高密度二氧化碳、脉冲电场、紫外线辐照及低温等离子体等技术，以满足消费者对于产品微生物安全和品质稳定性的需求。

超声处理因其独特的性质及规律，在杀菌研究中成为乳制品工业关注的焦点。超声波能够在极短的作用时间内达到较好杀灭和破坏微生物的效果，还能对乳制品中的大分子物质产生裂解、均质、催陈等作用。已有研究证实超声波用于灭活微生物、控制微生物污染问题的巨大潜力。超声杀菌作为一种安全、有效的辅助杀菌技术，已成功应用于乳制品生产中，以控制污染菌体的数量，在乳制品工业中具有广阔的发展前景。然而其单独杀菌的能力及作用范围有限，尤其针对抗性较强的芽孢杆菌类微生物杀菌效果一般；此外，在实际生产中，长时间使用高强度超声波单独处理不仅有较大的能耗损失和成本损耗，对乳制品品质也有不利影响，如高功率、长时间超声处理对乳制品中酪蛋白结构具有破坏作用，导致酸乳pH值升高、硬度降低及持水力下降。为建立一种安全、高效、绿色、经济的灭菌方法，国内外研究者将超声波与其他杀菌技术相结合，如高温、高压、辐照、脉冲电场及抗菌剂等，在缩短杀菌时间、提高杀菌效率从而提高杀菌效果的同时减少能量损耗，保留产品原有滋味和风味，开阔了超声波在乳制品领域的发展前景。

超声波能够在极短时间内破坏微生物，同时具有对产品营养和感官品质影响小的特点，但对乳制品中残留的耐热性较强的芽孢及生物膜类物质作用效果却并不显著。传统的热杀菌能够高效灭活乳中腐败微生物，但易对乳制品质量产生较大影响，导致乳制品发生色变、产生异味和营养成分损失，同时设备能耗大、污染环境。将2种杀菌技术联合使用，即声热耦合杀菌相较于单独热杀菌和单独超声处理，能在较低温度和较短处理时间下达到较好杀菌效果，并在一定程度上提高产品的微生物安全性、感官品质和加工特性，改善产品质量及贮藏稳定性，具有很好的工业应用前景。

2 声热耦合杀菌对枯草芽孢杆菌及其芽孢的抑制效果

枯草芽孢杆菌对极端环境的耐受性很强，对干热、湿热、辐照、干燥、氧化及强酸等不利条件均具有很高的耐受性，在乳制品杀菌过程中也可以存活，产生酸类和酶类物质，从而使乳制品理化性质劣变，破坏乳制品质量，因此对该菌株的灭活成为食品灭菌环节中首要考虑的因素。

近年来，有研究者发现与单独热处理相比，高强度的超声和加热处理对枯草芽孢杆菌的杀菌效果有所增加的同时还不影响脱脂乳粉溶解度。20 kHz、28.75 W、75 ℃处理总固体含量为8%的脱脂乳粉17.5 s，枯草芽孢杆菌实现了5.2（lg（CFU/g））的最大减少量，同时乳粉中较高的总固体含量有助于在较低温度和较短处理时间（45 ℃、5 s）下产生更强杀菌效果（31.5%），这可能与介质中更高的能量和声功率会对细胞造成更直接的损伤有关。

枯草芽孢杆菌的芽孢对食品加工具有更高的抵抗力，并且能够在适当条件下转化成营养细胞，已被证明可以在乳粉生产过程中的高温环境中存活。芽孢的高度抗逆性得益于其独特的多层结构，在不利环境中也能起到保持内部水分含量、维持内环境稳定、抵御有害物质进入等作用。有研究指出，常规乳制品工业杀菌工艺难以将枯草芽孢杆菌芽孢消除，一般需要超高压和高温同时处理才能有效灭活，这无疑给乳制品生产企业带来了较高能耗成本。然而，在相同超声强度和温度条件下，声热耦合处理（80 ℃、6.67 W/mL、40 min）导致的枯草芽孢杆菌芽孢减少量大于单独处理的总和（P＜0.05）。这一现象的产生主要归因于超声波与热的协同作用对微生物的杀灭效果优于各自单独作用的效果总和。在声热耦合杀菌过程中，一方面，超声波处理会对细胞造成非致死性损伤，从而促进热处理对细胞的致死作用；另一方面，热处理对微生物细胞造成的物理性损伤致使其对超声波空化效应更敏感。

针对声热耦合杀菌机制，研究者进一步从表型和蛋白质组学水平研究声热耦合处理对枯草芽孢杆菌ATCC6633芽孢的影响。研究发现，与单独热处理和单独超声相比，声热耦合（6.67 W/mL、80 ℃）处理40 min后，枯草芽孢杆菌芽孢产生多靶点形态损伤。京都基因和基因组百科全书（KEGG）信号通路富集分析结果表明，声热耦合杀菌会对芽孢的生物合成和代谢能力产生抑制，表现为降低营养细胞代谢活动、减缓能量产生等。此外，该团队还研究了声热耦合处理对野生型枯草芽孢杆菌及其同源突变体芽孢失活效率的影响，发现随着处理时间的延长，芽孢灭活效果显著提高，当热超声联合作用40 min后，芽孢失活量提高至（1.8±0.4）（lg（CFU/mL））。他们将芽孢失活的机制归纳为以下4 个方面：1）芽孢内膜蛋白的损伤导致胞内物质泄漏；2）cotE、sspA、sspB基因缺失增加了芽孢对声热耦合处理的敏感性；3）孢内一些关键蛋白质或酶受到破坏；4）声热耦合处理对孢子内膜的损伤促使芽孢失活。该研究成果可为声热耦合杀菌工艺的开发和优化提供支持，对该技术在乳制品工业中的实际应用具有重要意义。

3 声热耦合杀菌对枯草芽孢杆菌的抑菌机制

3.1 超声波的空化作用

超声波是频率大于20 kHz的声波，依据频段的不同可分为高频超声和低频超声2 种。超声波除具有方向性好、功率大和穿透力强等特点，还能引起空化作用和一系列特殊效应，如力学效应、热学效应、化学效应和生物效应等。声热耦合杀菌能够在极短时间内杀灭和破坏微生物，其杀菌效力主要归因于超声波产生的空化作用。

超声波的空化作用导致微生物细胞内容物受到强烈振荡，对微生物细胞结构产生一系列强烈物理化学效应，从而达到破坏微生物的作用。空化现象是当超声波作用在介质中，其强度超过某一空气阀值时，液体中微小的空气泡核被超声波激活，在短时间内迅速经历振荡、生长、收缩和崩溃等一系列动力学过程（图1）。空气泡在绝热收缩及崩溃的瞬间，泡内呈4726.85 ℃以上的局部高温、200 MPa以上的高压及10 8 N/m 2 的强大冲击波。崩溃的空气泡之间的碰撞导致冲击波的形成，从而对微生物产生剪应力和微射流。利用空化效应在液体中产生的局部瞬间高温高压及温度压力交变变化使微生物细胞抵抗外界胁迫能力下降，导致液体中抗性较小的微生物细胞受到机械破坏，细胞膜变薄裂解，酶失活，从而延长产品贮藏期，保证产品质量。因此，超声波空化过程中空气泡运动产生的剪切力和气泡崩溃引起的局部温度和压力瞬间变化是导致细胞破坏的主要机制。

3.2 破坏细胞壁和细胞膜

菌体的细胞壁和细胞膜在维持细胞形态、控制物质进出细胞、保持细胞内环境稳定、保护细胞免受外力损伤等方面发挥重要作用。细胞壁和细胞膜的完整性对于细胞的正常生命活动至关重要，细胞壁和细胞膜的破坏将导致细胞裂解和细胞内容物释放。

近些年关于声热耦合抑菌机理的研究表明，热超声可以对活细胞壁、细胞膜造成一系列不同程度的物理损伤，如使细胞壁破裂，释放出细胞质；破坏细胞膜，促使细胞变薄断裂，形成气孔等（图2a～c）。具体可以解释为超声波与热作用时，空气泡振动会导致冲击波形成，从而引起剪应力，高水平的剪应力会破坏活细胞的生理结构，导致细胞产生不同程度的损伤（如膜穿孔等）（图2d）。膜穿孔的孔隙大小一般取决于微生物细胞膜的组成及空气泡核与细胞膜间的距离。超声波空化过程中产生的机械力摩擦细胞表面，导致细胞产生孔隙，造成细胞膜的渗透性变高，这种效应被称为声孔效应。声孔效应增加了细胞膜的通透性，促进大分子物质进入细胞，包括声热耦合过程中产生的自由基（图2e），造成细胞内容物泄露，还会影响细胞器（图2f～h），对酶（图2i）和DNA（图2j）造成破坏。此外，聚丙烯酰胺凝胶电泳检测发现，超声处理对细胞内物质也产生了影响，在100 W、4 min、10 W/cm 2 条件下，蛋白组分含量比未处理组减少31.85%。Resendiz-Vazquez等发现，高强度超声处理后菠萝蜜种子分离蛋白的分子质量发生变化。这些实验结果进一步证实了声孔效应对细胞的破坏作用，导致细胞内蛋白质泄露。

虽然高强度声热耦合处理会对细胞造成不可逆破坏，然而超声波空化引起的声孔效应通常被认为是一种临时效应，包括膜穿孔和膜恢复，对细胞产生暂时性破坏。因此，声孔效应并不能对细胞的死亡产生决定性作用。之前的研究表明，超声主要通过在较高温度下对相对脆弱的内膜造成破坏，从而加速热处理对细胞的杀伤力。然而，内部损伤可能会导致多种与芽孢萌发相关的成分失活，从而抑制芽孢萌发能力。实验发现，声热耦合处理对芽孢内膜产生物理破坏，但20 kHz、6.67 W/mL、80 ℃条件下未对枯草芽孢杆菌造成亚致死损伤。

此外，被膜蛋白对细胞膜形态形成至关重要，任何一种被膜蛋白的缺失都会对整个被膜结构产生很大影响。因为这些蛋白质会引导不同亚群的蛋白质组装成被膜。在声热耦合灭活芽孢过程中，被膜展开导致芽孢抗性减弱。体积较大的被膜展开会使细胞核心吸收水分，导致芽孢更容易受到杀菌技术的伤害。

3.3 产生自由基与细胞发生氧化反应

活性氧（ROS）是细胞有氧代谢的副产物，生物体内ROS主要来自细胞内涉及的分子氧化还原等系列生化反应，如细胞有氧呼吸过程中线粒体电子传输链。适当水平的ROS是维持细胞正常生理活动所必需的，然而过多的ROS会引发不良的生物效应，导致细胞器损伤、DNA受损及蛋白质折叠错误，促进细胞衰老和死亡。

研究表明，声热耦合处理对细胞膜造成的物理损伤会通过细胞内生化反应刺激ROS的生成，导致细胞内氧化压力升高，诱导细胞发生氧化应激反应，从而影响细胞生长。Zhang Lingling等结果表明，超声辐射与光催化相结合可使灭活效率提高20%。这是因为空化作用释放的ROS显著提高了大肠杆菌细胞内膜和外膜的通透性，促使更多ZnO纳米颗粒渗透到细胞中，从而促进失活效应。Anaya-Esparza等也认为，微生物在声热耦合处理下的失活机理主要是超声波瞬时空化过程产生的自由基对微生物DNA造成破坏，细菌受到自由基攻击，由外向内逐步解体，直至凋亡。

为了解超声处理与ROS水平的直接关系，Jia Caixia等评估超声处理与ROS水平变化的相关性。研究显示，1.5 MHz超声处理120 s，ROS生成量与声孔效应程度呈正相关。ROS的增加导致细胞氧化应激反应增强，线粒体膜的通透性发生变化，膜内离子外流阻断了线粒体呼吸链上三磷酸腺苷（ATP）的形成，影响细胞呼吸代谢，导致细胞死亡。Lin Lin等报道，超声影响的细胞呼吸代谢通路的堵塞与超声功率及强度有关。同时，在微气泡的辅助作用下，声热耦合过程产生的剪切力增强、声孔效应增强，Ca2+在浓度驱动下被动扩散，导致大量内流，进一步影响氧化应激。此外，ROS可诱导细胞膜脂质过氧化，膜流动性及膜电位降低，导致细胞外Ca2+大量涌入细胞内，从而引起细胞凋亡。然而Ca2+内流对细胞并非只有负面影响，Hu Yaxin等通过实时荧光成像分析声孔效应发生过程中细胞外Ca2+流入情况，并发现细胞外Ca2+的存在对于细胞膜恢复起到积极作用。当细胞外Ca2+缺失时，超声会对细胞膜造成不可逆穿孔，导致细胞膜恢复功能几乎失效。

Wu Xiaoge等发现，细胞外和细胞内氧化是sono-Fenton杂合过程中铜绿微囊藻在低频高强度（20 kHz、0.42 W/mL）和高频低强度（800 kHz、0.07 W/mL）处理下失活的关键机制。研究表明，低频高强度超声处理会使细胞壁产生孔隙，细胞受到严重损伤，同时细胞外发生氧化，而高频低强度处理只引起细胞的轻微损伤，主要影响细胞内对化学物质的吸收，细胞发生胞吞，sono-Fenton试剂被输送到细胞内引起细胞内氧化。该技术减少了能量消耗，为控制水中有害蓝藻提供了一项有效的措施。

3.4 损伤细胞代谢相关酶

生物体内所发生的几乎所有复杂的生化反应都由酶调节。大量研究表明，与生物体生命活动相关的酶易受声热耦合产生的自由基影响，并可在长时间超声暴露下通过声化学反应而失活。热超声对酶的灭活作用主要取决于酶的浓度、结构、自身性质、处理温度、时间、超声频率及强度等。

声热耦合过程中产生的ROS还能到达细胞内部，与细胞内聚合物反应，进一步对细胞产生不可逆的破坏作用。水分子裂解产生的·OH被认为是高能自由基中最活跃的一种，能够通过一系列化学反应，包括加成、吸氢等与一些氨基酸残基迅速反应，改变酶分子间二硫化键和疏水相互作用，导致酶失活。这些残基具有影响酶催化作用、酶稳定性、与底物结合能力等功能。Basto等报道超声波对长绒毛栓菌漆酶的强烈抑制作用，即20 kHz、50 W和500 kHz、47 W的超声处理下漆酶半衰期缩短80%。同时，作者观察到暴露的胱氨酸残基会与超声空化形成的超氧自由基反应形成聚集体，导致蛋白质之间形成二硫键，阻碍活性位点，导致蛋白质稳定性降低。

空化作用形成的微射流可以通过诱导多肽链中的氢键断裂，范德华力发生破坏，破坏分子间相互作用，导致蛋白质结构改变，影响胞内酶分子构象，导致细胞中间代谢的一些关键酶活性降低甚至失活，从而造成微生物在能量代谢上的缺陷。碱性磷酸酶（AKP）普遍存在于生物体内不同组织中，参与重要代谢活动，是判断细胞凋亡的重要指标。细胞内氧化压力的增高可能会导致微生物代谢能力的下降。在生物细胞内，Na+/K+-ATP酶、Ca2+-ATP酶和Mg2+-ATP酶是细胞膜上的重要离子通道，它们在维持细胞内环境稳定、信号分子传输、ATP的分解合成方面发挥重要作用。

此外，Wang Jian等发现，超声与醋酸和赤霉素联合使用可以显著抑制绿芦笋贮藏保鲜过程中过氧化物酶和苯丙氨酸解氨酶活性，这2 种酶在木质素合成中起关键作用。这种现象与Stanley等的研究结果一致，可以解释为空化作用会产生大量自由基、H2O2浓度增加会诱导细胞脂膜强烈氧化，扰乱负责产生ATP和维持细胞内部溶质浓度稳定的蛋白复合物酶活性，影响遗传物质；该研究还发现，与单独超声相比，声热耦合处理的热应力与机械应力的协同作用会增大对细胞的破坏性，从而实现菌体的更高灭活率。

3.5 产生抗菌类物质

随着声热耦合过程中空化现象的发生，空化泡瞬间破裂导致的温度和压力快速变化，且会伴随一系列化学反应发生，导致空气泡周围汽化的水分子裂解，进而生成·OH、HO2·、O·等ROS高反应活性微粒，氧化细胞过程同时促进H2O2、HNO3、HNO2等胞内物质释放及单电子转移，而这些物质是公认的有效抗菌类物质。抗菌类物质的产生会影响溶液的酸碱度，破坏细菌生长的外界环境，降低细胞结构的稳定性。

Ma Xiaobin等研究超声波对果胶酶活性的影响发现，超声处理体系中H2O2含量与超声强度和处理时间呈正相关，与温度呈负相关。然而在高频超声（＞200 kHz）作用下，液态介质中瞬时空化将被稳态空化所取代，在数千次超声振荡周期循环中，空气泡没有明显生长过程，体积变化不大。具体来说，当超声波通过液体介质时，气泡振动，在振动的空气泡附近流体中产生微电流（也称为微流），微流发生时空气泡几何尺寸变化很小。尽管稳态空化的最后阶段也会发生空气泡核破裂，但整个过程中产生的物理效应相对温和。然而，这并不意味着高频超声的灭菌能力低，相反，超声频率100～1000 kHz通常被认为处于化学活性最强区域，能最大限度地产生自由基和H2O2，在增强抑菌效果的同时对微生物造成氧化损伤。

Juffermans等研究超声和微泡诱导的细胞内生物效应时发现，超声可引起细胞内 H2 O2水平升高，尤其在有微气泡存在情况下，超声诱导的细胞内 H2 O2水平升高更为显著。此外，为进一步研究 H2 O2水平变化与ROS清除物谷胱甘肽之间的关联，测定超声暴露下总谷胱甘肽（GSx）水平，结果表明，超声暴露30 min后，GSx水平小幅下降，有微气泡存在时更明显；超声暴露60 min后，GSx水平恢复正常。这可能是因为ROS和 H2 O2含量随超声强度增加而增加，抑制ROS清除物谷胱甘肽合成。此外，高频超声的类似抗菌效能也被其他研究证实。由此可见，低频超声处理时物理效应占主导地位，高频超声处理时化学反应产生的ROS和 H2 O2是主要抑菌物质。

4 结语

声热耦合杀菌作为一种温和、有效的新型杀菌技术，在实现微生物高灭活率的同时，对乳制品组分影响较小，因此在乳制品工业中延长产品保鲜期、保证产品质量和功能特性等方面有较好应用前景。声热耦合技术替代传统热杀菌技术，以灭活乳制品中耐热芽孢杆菌，不但能避免传统高温处理缺陷，而且具有高效、安全、高度适用和环境友好等优点，是一种更安全、有效的灭菌方法。

目前，声热耦合杀菌技术还未在乳制品工业中大规模应用，这主要与乳制品生产环节复杂，以及杀菌装置的自身特点有关。乳制品生产加工工艺包括过滤、均质、浓缩和干燥等多个环节，声热耦合杀菌装置在由预热器、热交换器和蒸发器等乳制品加工装置固定管路组件组成的大型生产线中的应用十分受限。此外，针对超声设备运行时产生的空化噪音还应采取合适的降噪措施，以减轻设备对工作人员听力的损伤。因此，为适应乳制品企业现阶段生产环境，亟待开发一种更利于工业化应用的声热耦合杀菌设备。虽然声热耦合杀菌灭活微生物的能力已在国内外许多研究中得到广泛证实，但杀菌影响因素之间复杂的相互作用关系还有待深入探究，这将影响该技术在工业生产实际中不同情况下的灭菌效果，例如，超声波作用参数（超声频率、处理时间、处理温度）、微生物特性、环境介质、菌液浓度及菌液容量等因素均会影响声热耦合杀菌效果。本文所论述的大部分研究结果均表明，声热耦合杀菌效果与其作用时间呈正相关，但考虑到成本效益和乳制品中热敏性成分的存在，杀菌时间并非越长越好，因此在技术参数的选择上应根据具体的需求和条件综合考量，选取最佳杀菌工艺参数，从而实现实际生产中短时、高效的杀菌效果。在声热耦合处理灭活枯草芽孢杆菌过程中，往往会引起细胞一些特征结构的改变，如膨胀、表面破损等，从而降低菌株热抗性，改变程度往往取决于压力、温度、表面张力、介质黏度、气体溶解程度及超声所产生的能量等。在声热耦合杀菌过程中，超声空化效应因热处理对细胞造成的内损伤而增强，导致细胞更容易受到超声伤害，但过高处理温度会降低超声波空化效应。因此，充分把握二者的协同关系才能使该技术大规模应用到乳制品微生物控制方面。

声热耦合杀菌技术因超声波独特的声化学效应在保证乳制品微生物安全方面带来了方法上的创新。本文全面、系统综述了近年来该技术在枯草芽孢杆菌灭活领域上的相关应用，详细阐述了其灭活微生物的机理，为日后研究者深入了解声热耦合作用下微生物失活的动力学和声化学机制，以及该技术大规模应用到乳制品工业提供了理论支撑。目前，单纯基于细胞表观损伤的形态学研究已不能充分解释微生物的潜在失活机理，应从分子水平如基因表达及蛋白质组学方面鉴定声热耦合处理导致微生物失活的特定蛋白质，探究潜在分子生物学机制。虽然该技术距离完全代替传统灭菌技术仍有一定距离，但通过研究细菌细胞的群体感应系统，以及在胁迫条件下的细胞通讯机制，可以明确关键控制点、优化最佳工艺参数。这一有前景的技术可以为揭示与多种代谢和生理途径相关的复杂调控网络提供新途径，逐步成为乳制品工业中一种新兴灭菌技术。

本文《声热耦合杀菌对乳中耐热枯草芽孢杆菌抑制作用研究进展》来源于《食品科学》2024年45卷16期294-302页。作者：李欣霏，杨姗姗，贺凯茹，包雨飞，姜北辰，苗塽钰，张淑丽，武俊瑞。DOI:10.7506/spkx1002-6630-20230530-276。点击下方阅读原文即可查看文章相关信息。

实习编辑：李雄；责任编辑：张睿梅。点击下方阅读原文即可查看全文。图片来源于文章原文及摄图网

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